История современной железнодорожной станции и вокзала Гагарина начиналась до революции, когда город носил имя Гжатск. В середине XIX века в стране началось интенсивное строительство железных дорог. Первая ветка, открытая в 1851 году и соединившая Санкт-Петербург и Москву, прошла севернее Гжатска. Весной 1943 года город был освобожден после полутора лет оккупации, оказалось, что во время отступления враг не оставил ничего. Железнодорожный вокзал и подъездные пути были полностью разрушены. Однако дореволюционное здание вокзала пришлось не восстанавливать, а возводить заново. В связи с этим новый вокзал был открыт в Гжатске только в 1954 году.

Ровно 50 лет спустя, 9 марта 2004 года, в России торжественно отмечалось 70-летие со дня рождения Юрия Алексеевича Гагарина. Центром мероприятий стал бывший Гжатск, с 1968 года переименованный в Гагарин. Власти заранее решили, что встречать многочисленных гостей — летчиков-космонавтов, ученых, делегации городов и предприятий космической отрасли, депутатов, артистов и других — город должен на обновленном железнодорожном вокзале.

Реконструированный вокзал был действительно открыт в 2004 году. В нем была создана мемориальная комната с экспонатами и фотографиями, посвященными городу и жизни первого космонавта планеты. Зал ожидания украсили картины с космической тематикой. На благоустроенной привокзальной платформе был установлен бюст Юрия Гагарина, как напоминание о том, что город Гагарин(Гжатск) - это Родина первого космонавта.

Очередные масштабные преобразования железнодорожной станции и городского вокзала были проведены в 2021 году, накануне 60-летия полета в космос Юрия Гагарина. 12 апреля 2021 года состоялось открытие обновленного вокзала-музея. В ходе ремонтных работ была полностью восстановлена кровля, отремонтирован фасад, обновлена лепнина, здание покрасили в первоначальный цвет. В музее Юрия Гагарина, расположенном в здании вокзала, была обновлена экспозиция, теперь здесь можно увидеть и уменьшенный макет ракеты «Восток-1». Зал ожидания украшает художественное панно, рассказывающее, как проходил первый полет человека в космос. Одновременно проведено и благоустройство прилегающей территории.